Allen je kariero začel pri Milwaukee Bucksih, za katere je igral med letoma 1996 in 2003, nato je sledila selitev k Seattlu, kjer je navduševal navijače Supersonicsov med letoma 2003 in 2007. Prelomni trenutek kariere je nastopil leta 2007, ko je skupaj s Kevinom Garnettom (Minnesota) prestopil k Bostonu, kjer je združil moči s Paulom Pierceom in že v prvi sezoni osvojil šampionski prstan (zmaga v finalni seriji nad LA Lakersi s 4:2).

V Bostonu je pod vodstvom trenerja Doca Riversa igral do leta 2012, nato pa se je preselil na jug države, kjer je oblekel dres Miamija. Z njim je leta 2013 osvojil še drugi šampionski prstan, v košarkarske anale pa bo šla predvsem zadeta trojka ob izteku rednega dela 6. tekme, s katero je rešil svojo ekipo, ji pomagal do podaljška, v katerem je nato zmagala s 103:100. Dva dneva pozneje je Miami dobil odločilno tekmo s 95:88.

1. novembra dokončno konec kariere
Po izgubljenem finalu Lige NBA leta 2014 je Allen postal prost igralec. Hitro je oznanil, da bo sezono 2014/15 v celoti izpustil in se osredotočil na sezono 2015/16. A tudi v prejšnji sezoni Kalifornijec ni podpisal za noben klub. Pred začetkom letošnje sezone se je sicer dogovarjal za vrnitev na parket z Bostonom in Milwaukeejem, a dogovora niso sklenili. 1. novembra se je nato odločil, da je bilo dovolj. V zgodovino bo šel kot eden najboljših ostrostrelcev lige - za zdaj drži rekord po zadetih trojkah (2.973) -, od aktivnih košarkarjev sta mu najbližje Jason Terry (2.169) in Paul Pierce (2.128). Steph Curry je na lestvici trenutno na 19. mestu (1.605).

Pismo samemu sebi v mlajših letih
Allen je slovo od parketov oznanil na spletni strani The Players Tribune, kjer je objavil pismo samemu sebi v mlajših letih. "Ljudje, ki zmagujejo prvenstva, so zelo različni. Iz šampionskega testa so, ker počnejo vse dolgočasne stvari, ki očem javnosti ostanejo skrite. Tekmujejo, kdo bo prvi prišel in zadnji odšel iz telovadnice," je zapisal na omenjeni strani. "Ko boš začel pridobivati nacionalno prepoznavnosti, boš slišal stvari, kot so 'Rayjev izmet je od boga poslan'. Poslušaj: 'Bogu je vseeno, ali boš zadel naslednji koš ali ne. Bog ti bo v življenju dal veliko stvari, a ne zadetega meta. Ta ti bo uspel samo s trdim delom.'" je med drugim še zapisal 41-letnik.